Свою историю Центр ведёт от 25-х офицерских курсов, сформированных в декабре 1967 года в Сеще Брянской области. В октябре 1968 года курсы были перебазированы в Иваново. В августе 1971 года они получили наименование "25-е Центральные офицерские курсы ВТА". 1 января 1974 года 25 ЦОК преобразованы в 610 Центр боевого применения и переучивания лётного состава. Начальником центра был назначен полковник Моргис Николай Семёнович (бывший командир 81 втап).
Первоначально в 610 ЦБП проходило обучение по специальностям: командир корабля (2 набора в год по 25 человек, срок обучения 5 месяцев), помощник командира корабля (2 набора по 50 человек, срок обучения 3 месяца), штурман корабля (2 набора по 50 человек, срок обучения 3 месяца), старший бортехник (2 набора по 20 человек, срок обучения 2 месяца), руководитель полётами (2 набора по 10 человек, срок обучения 3 месяца). В 1975 году из Тулы был переведён 374 втап на самолётах Ан-12. Оперативно он подчинялся Центру. В 1977 году была поставлена задача переучивания на военно-транспортный самолёт Ил-76.
Во второй половине 1970-х годов значительно возросло количество иностранцев, проходивших подготовку в Центре. Всвязи с этим был расширен штат преподавателей и переводчиков. В 1979 году 374 втап был расформирован, самолётный парк передан в 610 ЦБП. В это время в Центре насчитывалось 12 Ил-76 и 16 Ан-12. Постоянный состав комплектовался опытнейшими пилотами и штурманами. Практически 100% экипажей Центра были подготовлены к выполнению боевых задач днём и ночью в простых и сложных метеоусловиях при утверждённом минимуме погоды. В марте 1979 года самолты центра в ходе крупных учений осуществляли переброску личного состава 331 пдп на Дальний Восток. С 13 декабря по 8 января 1980 года 14 Ан-12 и 3 Ил-76 возили людей и грузы в Афганистан.
В начале 1980-х по новому штату Центр состоял из управления, офицерских курсов, исследовательского отдела, 2 инструкторских учебных эскадрилей (одна на Ан-12, другая на Ил-76), подразделений обеспечения, клуба и музея ВТА. К 1983 году самолётный парк Центра достиг 16 Ан-12 и 16 Ил-76. В одном наборе обучение проходили 205 человек одновременно. К списку специальностей добавились: командир полка, заместитель командира полка, командир эскадрильи, командир отряда, штурман дивизии, штурман полка, штурман эскадрильи, начальник связи полка. В исследовательском отделе был подготовлен ряд наставлений, принятых к руководству в частях ВТА. В августе 1981 года был введён в строй наземный тренажёр самолёта Ил-76.
В 1985 году в Центр были переданы первые 5 серийных заправщиков Ил-78. Офицерами Центра была разработана методика выполнения дозаправки в воздухе с применением Ил-78.
Количество слушателей постоянно увеличивалось: 433 в 1980 году, 539 в 1981, 726 в 1984 (76 групп). Кроме советских лётчиков подготовку проходили представители ЧССР, Сирии, Ливии, Гвинеи, Эфиопии, Ирака. Напряжённая лётная работа не обходилась без происшествий. 16 ноября 1982 года при взлёте потерпел катастрофу самолёт Ан-12, погибли 7 человек. Но это была единственная катастрофа в Центре.
В 1988 году 27 лётчиков и штурманов Центра проли теоретическое переучивание на самолёт Ан-124.